Ecology and public health: rodents as reservoirs of zoonoses in the farmland of northwestern Spain

Abstract

Zoonoses are a concerning issue for public health and the last pandemic event caused by covid-19 is a good example of it. Human activity is enhancing the transmission, intensity and emergence of practically all zoonoses. Synantropic qualities of some rodent species provide them with exceptional features as amplifiers of emerging zoonoses. Vectors are also important elements transmitting the pathogen between hosts and make it more likely for a disease to cross the species barrier and become zoonotic. Circulation of pathogens involves several reservoirs and hosts, each one with a different level of competence for vectors and transmission of pathogens. The overlap of infected hosts, competent vectors, and humans in the same habitats and at the same time increase considerably the zoonotic risk. The disease ecology based on the One-Health considers pathogens as elements interconnected with the natural environment, wildlife, domestic animals and humans. An effective monitoring, comprehensive understanding of the system functioning, and determination of the spatial-temporal patterns provide us with crucial information for disease prevention. In this thesis, I studied the zoonotic relevance of wild populations of a sympatric small mammal community (Microtus arvalis, Apodemus sylvaticus, Mus spretus and Crocidura russula) that inhabit intensive farming in NW Spain. Here, M. arvalis is considered a host and amplifier of Francisella tularensis (the etiological agent causing tularemia) but little is known about the circulation of this and other zoonotic pathogens in the system. I focused on improving the scientific knowledge of the dynamic of zoonotic pathogens and vectors of the sympatric small mammal community inhabiting those intensive agricultural landscapes. In the first chapter, I reviewed current knowledge on the role of common vole in tularemia epidemiology and identified relevant knowledge gaps in the “Francisella tularensis–M. arvalis” system. In the second chapter, I characterized the most common arthropod vectors (fleas and ticks) parasitizing the small mammal host community. In the third and four chapters, I screened the host community for some zoonotic micropathogens and macroparasites: bacteria (F. tularensis and Bartonella), viruses (hantaviruses, arenaviruses and orthopoxviruses) and gastrointestinal helminths. Transversely, I examined variations in the parasitological parameters (prevalence, intensity and abundance) according to host species and sex, habitat (crop type), seasonality and the population dynamics of host species, with particular emphasis on the vole population cycles. I have detected F. tularensis, nine Bartonella species, three types of viruses and eight different helminth taxa. Half of those pathogens are considered zoonotic. Results showed that the small mammals surveyed that lives in sympatry with M. arvalis seem to have no relevant role in the circulation and maintenance of F. tularensis. Fluctuating population dynamics of M. arvalis and seasonality can affect the dynamic of vectors and pathogens. High-density periods of M. arvalis (outbreak years and summer) favored the circulation of viruses and bacteria, and increased the abundance of fleas, potentially also increasing the zoonotic risk for human populations. The infestation levels by ticks and gastrointestinal helminths were higher during the crash phase of the vole cycle. These and other pathogens could contribute to the maintenance of a low vole population phase, by limiting and delaying the recovery of the vole population after a crash. This thesis contributed new knowledge of the circulation of zoonotic pathogens and vectors in this farming system, with public health implications. Of particular importance are the roles that vole outbreaks play as an amplifier and spill-over agent of zoonotic diseases; the need to consider new viruses (in particular, hantavirus) in public health surveillance; and the usefulness of community-based monitoring of pathogen circulation, maintenance and transmission to improve prevention.

Las zoonosis son un tema preocupante para la salud pública y el último evento pandémico causado por la covid-19 es un buen ejemplo de ello. La actividad humana está potenciando la transmisión, intensidad y emergencia de prácticamente todas las zoonosis. Las cualidades sinantrópicas de algunas especies de roedores les confieren características excepcionales como amplificadores de zoonosis emergentes. Los vectores también son elementos importantes que transmiten patógenos entre hospedadores y hacen más probable que una enfermedad salte la barrera de especie y se convierta en zoonótica. En la circulación de patógenos intervienen varios reservorios y hospedadores, cada uno con diferente nivel de idoneidad para la supervivencia de los vectores y de transmisión de cada patógeno. El solapamiento en lugar y tiempo de huéspedes infectados, vectores competentes y seres humanos aumenta considerablemente el riesgo zoonótico. La ecología de las enfermedades basada en el concepto de One-Health considera a los patógenos como elementos interconectados con el entorno natural, la fauna salvaje, los animales domésticos y los seres humanos. Un seguimiento eficaz, la comprensión exhaustiva del funcionamiento del sistema y la determinación de los patrones espacio-temporales proporcionan información crucial para la prevención de enfermedades. En esta tesis, he estudiado la relevancia zoonótica de las poblaciones silvestres de una comunidad de pequeños mamíferos simpátricos (Microtus arvalis, Apodemus sylvaticus, Mus spretus y Crocidura russula) que habitan zonas agrarias intensificadas del noroeste de España. En este caso, M. arvalis se considera un hospedador y amplificador de Francisella tularensis (el agente etiológico causante de la tularemia), pero poco se conoce sobre la circulación de éste y otros patógenos zoonóticos en el sistema. Me centré en mejorar el conocimiento científico de la dinámica de los patógenos zoonóticos y los vectores en la comunidad de pequeños mamíferos simpátricos que habitan esos paisajes agrícolas intensivos. En el primer capítulo, revisé los conocimientos actuales sobre el papel del topillo común en la epidemiología de la tularemia e identifiqué algunas lagunas de conocimiento relevantes en el sistema "Francisella tularensis-M. arvalis". En el segundo capítulo, caractericé los vectores artrópodos más comunes (pulgas y garrapatas) que parasitan a la comunidad de pequeños mamíferos. En los capítulos tercero y cuarto, examiné la comunidad de hospedadores en busca de algunos micropatógenos y macroparásitos zoonóticos: bacterias (F. tularensis y Bartonella), virus (hantavirus, arenavirus y ortopoxvirus) y helmintos gastrointestinales. De forma transversal, he examinado las variaciones de los parámetros parasitológicos (prevalencia, intensidad y abundancia) en función de la especie y el sexo del hospedador, el hábitat (tipo de cultivo), la estacionalidad y la dinámica poblacional de las especies hospedadoras, con especial atención a los ciclos poblacionales de los topillos. He detectado F. tularensis, nueve especies de Bartonella, tres tipos de virus y ocho taxones de helmintos diferentes. La mitad de esos patógenos se consideran zoonóticos. Los resultados mostraron que los pequeños mamíferos estudiados que co-habitan con M. arvalis no parecen tener un papel relevante en la circulación y el mantenimiento de F. tularensis. La dinámica poblacional fluctuante de M. arvalis y la estacionalidad pueden afectar a la dinámica de vectores y patógenos. Los periodos de alta densidad de M. arvalis (años de brotes y verano) favorecieron la circulación de virus y bacterias, y aumentaron la abundancia de pulgas, incrementando también potencialmente el riesgo zoonótico para las poblaciones humanas. Los niveles de infestación por garrapatas y helmintos gastrointestinales fueron mayores durante la fase de colapso poblacional del topillo campesino. Estos y otros patógenos podrían contribuir al mantenimiento de la población de topillos en una fase de baja densidad, limitando y retrasando la recuperación de la población de topillos después del colapso poblacional. Esta tesis aportó nuevos conocimientos sobre la circulación de patógenos y vectores zoonóticos en este sistema agrícola, con implicaciones para la salud pública. Son especialmente relevantes el papel de los brotes de topillos como amplificadores y propagadores de enfermedades zoonóticas; la necesidad de tener en cuenta nuevos virus que pueden estar circulando en el sistema (en particular, hantavirus) de cara a la vigilancia con motivos de la salud pública; y la utilidad de la monitorización de zoonoses basada en la comunidad para conocer la circulación, persistencia y transmisión de patógenos de cara a mejorar las estrategias de prevención.