Distributed rhythm generators underlie Caenorhabditis elegans forward locomotion

Abstract

Coordinated rhythmic movements are ubiquitous in animal behavior. In many organisms, chains of neural oscillators underlie the generation of these rhythms. In C. elegans, locomotor wave generation has been poorly understood; in particular, it is unclear where in the circuit rhythms are generated, and whether there exists more than one such generator. We used optogenetic and ablation experiments to probe the nature of rhythm generation in the locomotor circuit. We found that multiple sections of forward locomotor circuitry are capable of independently generating rhythms. By perturbing different components of the motor circuit, we localize the source of secondary rhythms to cholinergic motor neurons in the midbody. Using rhythmic optogenetic perturbation, we demonstrate bidirectional entrainment of oscillations between different body regions. These results show that, as in many other vertebrates and invertebrates, the C. elegans motor circuit contains multiple oscillators that coordinate activity to generate behavior.

Los movimientos rítmicos coordinados son ubiquos en el comportamiento animal. En muchos organismos, cadenas de osciladores neuronales son responsables de la generación de estos ritmos. En C. elegans, la generación de ondas locomotoras ha sido poco entendida; en particular, no está claro en qué parte del circuito se generan los ritmos, ni si existe más de un generador de estos ritmos. Utilizamos experimentos optogenéticos y de ablación para investigar la naturaleza de la generación de ritmos en el circuito locomotor. Encontramos que múltiples secciones del circuito locomotor hacia adelante son capaces de generar ritmos de manera independiente. Al perturbar diferentes componentes del circuito motor, localizamos la fuente de los ritmos secundarios en las neuronas motoras colinérgicas en la parte media del cuerpo. Usando perturbaciones optogenéticas rítmicas, demostramos un acoplamiento bidireccional de las oscilaciones entre diferentes regiones del cuerpo. Estos resultados muestran que, al igual que en muchos otros vertebrados e invertebrados, el circuito motor de C. elegans contiene múltiples osciladores que coordinan la actividad para generar el comportamiento.